Гіркін народився 1970 року в Москві. 1992 року закінчив Московський державний історико-архівний інститут, але за спеціальністю не працював. Брав участь у воєнних конфліктах у Придністров'ї та Боснії, а також у двох чеченських кампаніях, захоплюється військовою реконструкцією. Під час війни в Чечні, за даними російських правозахисників, викрадав і, ймовірно, мав стосунок до вбивства місцевих жителів.
За інформацією видання "Сноб", Гіркін із 1996-го до 2013 року був співробітником Федеральної служби безпеки (ФСБ). Служба безпеки України стверджувала, що Гіркін служив у Головному розвідувальному управлінні Генштабу збройних сил Російської Федерації, але сам Гіркін цю інформацію спростовував. Після відставки керував службою безпеки фонду Marshall Capital, який належить російському бізнесмену Костянтинові Малофєєву (в Україні Малофєєва підозрюють у фінансуванні бойовиків "ДНР" і ЛНР", його оголошено в розшук).
До 2014 року, за даними СБУ, Гіркін неодноразово бував в Україні. Востаннє легально перетнув кордон 26 лютого 2014 року – прилетів у Сімферополь. Під час анексії Криму Росією був радником голови окупаційної адміністрації Сергія Аксьонова. 2015 року російська "Новая газета" опублікувала електронну переписку, яка, ймовірно, належить Гіркіну. У листі невідомому адресату від 31 березня 2014 року він написав, що "практично нічого тепер не може у Криму" і що його розглядають "як небезпечного божевільного".
У квітні 2014 року Гіркін переїхав на Донбас. Під його керівництвом 12 квітня бойовики захопили Слов'янськ Донецької області. 5 липня бойовики на чолі з Гіркіним покинули місто і перебралися в Донецьк. Із травня до серпня 2014 року називав себе "міністром оборони "ДНР". На початку серпня стало відомо, що Гіркін склав повноваження і повернувся в Росію.
Гіркін перебуває в розшуку в Україні. Йому висунули підозри за низкою статей Кримінального кодексу України, зокрема ст. 258-3 (створення терористичної групи чи терористичної організації), ст. 294 (масові заворушення), ст. 258 (терористичний акт), ст. 341 (захоплення державних або громадських будівель чи споруд). Є одним із чотирьох обвинувачуваних у справі про аварію малайзійського літака Boeing 777 у небі над Донбасом 17 липня 2014 року. Судовий процес триває в Нідерландах, Гіркін відмовився брати в ньому участь. Перебуває під санкціями ЄС і США.