Дмитрієв народився в Києві 1975 року в сім'ї вченого-біолога. У 14 років за програмою "Народна дипломатія" виїхав у США, де навчався у Fооthill College, а потім із відзнакою закінчив Стенфордський університет і Гарвардську школу бізнесу. Надалі Дмитрієв працював у банку Goldman Sachs і консалтинговій компанії McKinsey & Company.
2000 року він приїхав у Москву, де згодом у нульових працював у російській філії американського інвестфонду Delta Private Equity і був головою Російської асоціації прямого і венчурного інвестування (РАВІ).
2007 року Дмитрієв повернувся в Київ, де кілька років працював в інвестфонді Icon Private Equity, головним бенефіціаром якого є український бізнесмен і зять другого президента України Леоніда Кучми Віктор Пінчук. В Icon Private Equity він провів кілька великих угод: продаж Delta Bank компанії General Electric, Delta Credit – Société Générale, акцій "СТС Медиа" – Fidelity Investments.
Як зазначає видання, вплив Дмитрієва сильно зріс після того, як він одружився з Поповою. Після знайомства з дочкою Путіна Попова увійшла до керівництва цілої низки компаній (у багатьох – разом із путінською донькою). Нещодавня позаштатниця "Комсомолки" стала кандидаткою політичних наук й омбудсменкою у сфері захисту прав високотехнологічних компаній-лідерів, телеведучою і фотомоделлю.
Ще до того, як вийти за Дмитрієва заміж, Попова познайомила його з Тихоновою і Кирилом Шамаловим, який на той момент був чоловіком молодшої дочки Путіна. Вони, зі свого боку, познайомили Дмитрієва з "дядьком Сергієм" – на той момент главою адміністрації президента РФ Сергієм Івановим.
У цей час, як зазначає The Insider, міністерка економічного розвитку РФ Ельвіра Набіулліна шукала людину, яка змогла б очолити державний інвестфонд з іноземною участю, і, зрештою, 2011 року Дмитрієв очолив Російський фонд прямих інвестицій (РФПІ) зі статутним фондом $10 млрд, а Іванов став головою наглядової ради.
Видання пише, що в їхньому розпорядженні опинилися листи Дмитрієва, згідно з якими його безпосереднім куратором був начальник управління президента з питань протидії корупції генерал-лейтенант ФСБ Андрій Чоботов.
Джерело видання розповіло, що Дмитрієв любить "влаштовувати шоу із дзвінками від високих осіб".
"От уявіть, триває напружене обговорення великої угоди. Раптом ніби несподівано телефонують Сергій Борисович Іванов або Антон Едуардович Вайно (глава АП РФ): "Як тривають переговори?" Він одразу ж умикав гучний зв’язок і витягувався в струнку. Після дзвінка очманілі партнери не ставили зайвих запитань і були майже на все згодні", – описав співрозмовник типову ситуацію.
Так він поводився і під час переговорів з іноземцями. Коли саудівський принц Бандара бен Султан, який керував розвідкою Саудівської Аравії, у 2013 році приїхав у Москву, щоб запропонувати Путіну $10 млрд інвестицій у російську економіку в обмін на відмову підтримувати Іран і сирійського президента Башара Асада, Дмитрієв надіслав Іванову листа, у якому йшлося: "Ми розуміємо, що з огляду на ваш завантажений графік п’ятихвилинна зустріч у найближчі два дні неможлива. Водночас Бандар бен Султан був би вдячний за можливість короткого дзвінка в будь-який зручний для вас час цього тижня".
Дмитрієв також просив Іванова якнайшвидше схвалити деякі угоди РФПІ, пробити в оперативних масивах ФСБ і СЗР деяких китайських і арабських інвесторів, розв’язати питання з докапіталізацією або особисто вручити державні нагороди керівництву фонду, серед якого опинився син куратора Чоботова, пише видання.
The Insider згадує про торішнє розслідування "Важных историй", у якому йдеться про те, що Дмитрієв, будучи главою РФПІ, зливав Кирилові Шамалову інсайдерську інформацію про майбутні угоди фонду. Зокрема, він заздалегідь повідомив Шамалова про входження РФПІ та Deutsche Bank у капітал "Ростелекома", після чого його акції зросли майже на 30%.
За даними The Insider, хоча 2018 року Тихонова розлучилася із Шамаловим, а у 2016-му і 2023 році відповідно Іванов і Чоботов пішли у відставку, це не позначилося на статусі Дмитрієва. Його новим покровителем став новий глава Адміністрації президента РФ Антон Вайно, який організовує йому особисті зустрічі з російським президентом.
Дмитрієв не тільки керує РФПІ, а й входить у наглядові ради "Газпромбанку", "Ростелекома", "Алросы", "Транснефти" й російської залізниця. Його зарплату засекречено з 2022 року, але за рік до цього він отримав понад 75,5 млн руб. у РФПІ (майже $790 тис.), 4 млн руб. у "Ростелекоме"(приблизно $42 тис.), 5,7 млн руб. у залізниці (майже $60 тис.), орієнтовно 6,4 млн руб. в "Алросах" (майже $66 тис.), орієнтовно 8 млн руб. у "Транснефти" (приблизно $83 тис.) і майже 42 млн руб. у "Газпромбанку" (приблизно $440 тис.).
Також російський лобіст входив до ради директорів групи компаній "Мать и дитя", акції якої торгують на Лондонській біржі, але через санкції йому довелося покинути цю посаду.
Дмитрієв володіє двома квартирами в Москві на Великій Дорогомилівській вулиці й у ЖК преміумкласу "Дом на Озерковской" (її вартість – приблизно 270 млн руб., або орієнтовно $2,8 млн), окрім того, він побудував маєток в елітному селищі на Новоризькому шосе.